Ecole Doctorale
Sciences de la Vie et de la Santé
Spécialité
Biologie-Santé - Spécialité Maladies Infectieuses
Etablissement
Aix-Marseille Université
Mots Clés
Termites champignonnistes,microbiotes,Impact,
Keywords
Fungus-farming termite,microbiota,impact,
Titre de thèse
Termites champignonnistes, leur microbiote et leur impact
Fungus-farming termite, their microbiota and their impact
Date
Vendredi 12 Avril 2024 à 14:00
Adresse
Bâtiment IHU Méditerranée Infection Site TIMONE
19-21 bd Jean MOULIN
13005 MARSEILLE Salle 08
Jury
Directeur de these |
M. Oleg MEDIANNIKOV |
IRD, Aix-Marseille Université |
CoDirecteur de these |
Mme Florence FENOLLAR |
IHU, Aix-Marseille Université |
Examinateur |
Mme Dorothée MISSE |
IRD, Université de Montpellier |
Président |
Mme Laurence CAMOIN |
Aix-Marseille Université |
Rapporteur |
M. Pierre MARTY |
CHU de Nice |
Rapporteur |
M. Julien POMPON |
IRD, Université Montpellier |
Résumé de la thèse
Les termites sont des insectes eusociaux principalement abondants en Afrique. Ils sont
aussi dimportants ingénieurs de l'écosystème. Ces insectes extraordinaires fascinent depuis
longtemps les biologistes et les chercheurs en raison de leur mode de vie social unique, de
leur polyphénisme de caste, de leurs symbioses et de leur écologie. Ils ont historiquement
servi de ressources naturelles précieuse dans divers domaines, notamment dans la médecine
traditionnelle, mais aussi comme ressources alimentaires chez lhomme et chez les animaux
sauvages et délevage. Il est important de constater que les termites supérieurs (termites champignonnistes) entretiennent une relation symbiotique obligatoire et remarquable avec
les champignons du genre Termitomyces établie depuis des millions d'années. Les nodules de
ce champignon cultivé par les termites dans les meules fongiques de la termitière, constituent une source de nourriture pour les membres de la colonie. Selon des études ethnographiques et scientifiques, les meules fongiques présenteraient aussi des propriétés antimicrobiennes.
Le microbiote des termites joue un rôle capital dans leur physiologie et leur
comportement. Les tréponèmes du tractus intestinal des termites ont notamment un rôle
principal dans la digestion de lignocellulose. Cependant, actuellement, les données sur les
spirochètes du genre Treponema restent encore très rares, leur culture in vitro étant
fastidieuse.
Dans a première partie de notre thèse, une revue intitulée Les termites : ravageurs,
ingénieurs ou bienfaiteurs ? donne un aperçu détaillé sur limportance des termites et de leur environnement, termitières et produits dérivés tels que les champignons Termitomyces à
travers différents endroits du monde, et ce malgré parfois le rôle de ravageur de ces termites.
Dans la deuxième partie, nous avons évalué in vitro les propriétés antimicrobiennes
des extraits bruts de meules fongiques provenant de monticules de termites du Sénégal sur
une série de micro-organismes d'origine clinique, y compris des bactéries multirésistantes.
Nous avons procédé à un examen approfondi de 11 meules fongiques provenant de cinq
espèces de termites et nous avons découvert des propriétés antibiotiques remarquables des
extraits bruts des meules fongiques. Nous avons identifié, en particulier, le méglutol comme
un composant important dans les fractions actives de plusieurs meules, notamment ceux
collectés dans les champs agricoles. La non-détection de ce méglutol dans dautres meules
fongiques pourrait être liée à la présence de molécules bioactives non encore détectées dans
les meules fongiques, contribuant ainsi leur pouvoir antimicrobien.
Dans la troisième partie de notre thèse, au Sénégal, nous avons étudié la présence de
tréponèmes de la famille des Breznakiellaceae dans diverses espèces de termites en utilisant
des méthodes moléculaires et de microscopie électronique modernes. Parmi les 62 colonies de termites étudiées, 82,2% des échantillons portaient de l'ADN de tréponèmes. Nous avons
ensuite caractérisé ces tréponèmes identifiés par amplification du gène 23S de lARNr à l'aide
d'une PCR standard spécifique aux Treponemataceae et aux Breznakiellaceae. Les séquences
obtenues ont montré une similarité avec des tréponèmes connus. Afin de confirmer la
présence des tréponèmes identifiés moléculairement, nous avons également utilisé la
microscopie électronique (Hitachi TM4000), une autre technique innovante pour confirmer et
détecter la présence de Treponema chez Trinervitermes geminatus.
Nos travaux nous ont donc permis dune part de confirmer la présence de molécules
bioactives dont le méglutol dans les meules fongiques. Dautre part, en utilisant une approche
moléculaire et de microscopie électronique, nous avons montré que la diversité
phylogénétique des tréponèmes intestinaux des termites est plus importante que prévu.
Thesis resume
Termites, primarily abundant in Africa, are eusocial insects that play a crucial role as
ecosystem engineers. These extraordinary insects have long fascinated biologists and
researchers due to their unique social lifestyles, caste polyphenism, symbioses, and ecology.
Historically, they have served as valuable natural resources in various fields, including
traditional medicine, human dietary practices, and livestock nutrition. Notably, higher
termites, also known as "fungus-farming termites," maintain a mandatory and remarkable
obligate symbiotic relationship with fungi of the genus Termitomyces, established over
millions of years. Nodules of this fungus, cultivated by termites in fungal combs within the
termite nest, serve as a food source for colony members. Recent studies have indicated
antimicrobial properties in these fungal mounds, as revealed through ethnographic and
scientific investigations. The termite microbiota also plays a crucial role in their physiology
and behavior. Treponemes in the intestinal tract of termites have been found to play a
significant role in lignocellulose digestion. Currently, data on Treponema spirochetes remain
scarce, and in vitro culture remains a challenging task.
In the first part of our thesis, a review titled "Termites: Pests, Engineers, or
Benefactors?" provides a detailed overview of the importance of termites, their environment,
mounds, and derivatives such as Termitomyces fungi across different global locations, despite
their occasional pest role.
In the second part, we conducted in vitro evaluations of the antimicrobial properties of
crude fungal extracts from termite mounds in Senegal against a series of clinically relevant
microorganisms, including multidrug-resistant bacteria. An in-depth examination of 11 fungal
mounds from five termite species revealed remarkable antibiotic properties in the crude
extracts. Particularly, meglutol was identified as a significant component in the active
fractions of several mounds, especially those collected in agricultural fields. The non-
detection of meglutol in other fungal mounds could be linked to the presence of as-yet-undetected bioactive molecules contributing to their antimicrobial potency.
In the third part of our thesis, we investigated the presence of treponemes from the
Breznakiellaceae family in various termite species using advanced molecular and electron
microscopy methods. Among the 62 termite colonies studied, 82.2% of the samples carried
Treponema DNA. We characterized these treponemes by amplifying the 23S rRNA gene
using standard PCR specific to Treponemataceae and Breznakiellaceae. The obtained sequences showed similarity to known treponemes. To confirm the presence of molecularly
identified treponemes, we also utilized electron microscopy (Hitachi TM4000), an innovative
technique, to confirm and detect treponema in Trinervitermes geminatus.
Our work confirmed the presence of bioactive molecules, including meglutol, in termite
fungal mounds. Furthermore, using molecular and electron microscopy approaches, we
demonstrated that the phylogenetic diversity of intestinal Treponemes is more significant than
previously anticipated. These results contribute to a better understanding of the symbiotic
relationship between bacteria and termites and highlight the ecological role of termites.