Soutenance de thèse de Térence LEGRAND

Le monde vivant peut être décrit comme un vaste et complexe réseau de connexions : les organismes, en se déplaçant eux-mêmes dans l’espace et le temps sont les liens entre des populations ou localités. De tels déplacements résultent de la dispersion, soit le mouvement d’un individu depuis son site de naissance jusqu’à son site de reproduction. Dans l’océan, la dispersion est facilitée par les propriétés physiques intrinsèques de l’environnement marin : de nombreuses espèces benthiques à semi-sédentaires à l’état adulte dispersent passivement durant leurs premiers stades de vie en relâchant dans la colonne d’eau des cohortes de propagules (œufs, larves, fruits, etc.) qui sont ensuite transportées par les courants marins. La connectivité entre populations est réalisée lorsque les propagules survivent à une telle phase pélagique puis s’installent sur un habitat favorable pour s’y reproduire. Démographiquement, la connectivité est constitutive de la dynamique spatiale des populations : c’est un processus écologique clef dans la régulation et la persistance des populations. Génétiquement, la connectivité est vectrice de flux génique, qui, avec les autres forces évolutives, module les schémas contemporains de biodiversité. La connectivité via la dispersion est ainsi déterminante dans la résilience des populations face aux pressions anthropiques : sa compréhension est essentielle pour une bonne gestion et sauvegarde des écosystèmes, notamment pour le design d’aires marine protégées (AMPs) ou la gestion des pêches. Dans cette thèse, nous avons défini un cadre général qui permet de caractériser la connectivité démographique et de localiser les zones de pontes pour toute espèce présentant une phase pélagique en combinant l’utilisation d’un modèle Lagrangien avec des données d’analyses d’otolithes et biogéographiques. On a d’une part montré que les patrons de connectivité sont expliqués par la variabilité spatio-temporelle de la circulation océanique, et d’autre part quantifié le rôle des AMPs dans l’approvisionnement en propagules des zones non protégées. Nous avons ensuite défini analytiquement les probabilités de connexions génétiques résultant d’évènements successifs et cumulatifs de dispersion, cumulant ainsi les différentes possibilités de flux de gènes entre populations sur plusieurs générations. La connectivité filiale, qui quantifie la probabilité qu’une population soit parente à une autre, a été distingué de la connectivité coalescente, qui quantifie la probabilité que deux populations partagent des « populations ancêtres » communes. Nos résultats montrent que les barrières hydrodynamiques, jusqu’ici considérées comme la cause de structuration génétique, sont perméables à la connectivité coalescente. Ces modèles de connectivité filiale et coalescente ont permis d’estimer le flux de gènes chez 47 espèces sédentaires, compilées dans une méta-analyse couvrant 58 études de génétique des populations en mer Méditerranée. La connectivité coalescente nouvellement définie retourne les meilleures prédictions de flux de gènes pour l’ensemble des taxons et explique environ 50 % de la variabilité des différentiations génétiques observées à l’échelle de la méta-analyse. De plus, nos résultats suggèrent une relation étroite entre les échelles temporelles (i.e. nombre d’évènements de dispersion) et spatiales (i.e. étendu des patrons de diversité génétique) de la connectivité génétique, illustrant les interactions éco-évolutives caractéristiques d’un tel processus. Dans un dernier temps, nous avons étudié l’influence de la considération d’un habitat hétérogène obtenu par modèles de niche dans la prédiction du flux de gènes. Cette thèse, au-delà d’établir de nouveaux outils méthodologiques pour une meilleure compréhension de la connectivité démographique et génétique, identifie de nouvelles pistes de recherche qui contribueront à mieux évaluer l’impact du flux de gènes et des autres forces évolutives sur la biodiversité marine.

The living world can be viewed as a wide and complex network of connections. By moving over space and time, organisms themselves establish links between populations or localities. Movements of an individual from its birthplace to its site of reproduction is called dispersal. This is a multifaceted mechanism: we distinguish active dispersal due to the individual’s own locomotion from passive dispersal induced by a third party. In the sea world, where passive dispersal is favoured thanks to the physical properties of the marine environment, most benthic and sedentary species disperse through marine currents during their early-life stages by means of drifting propagules (eggs, larvae, fruits, etc.). Population connectivity is effective when an organism survives its pelagic phase, settles, and eventually reproduces. Demographically, connectivity governs population dynamics and is thus a key ecological process for recruitment and persistence. Genetically, connectivity drives gene flow between populations, which, in interaction with the other evolutionary forces (i.e. drift, mutation, natural selection), shapes the contemporary biodiversity patterns. Hence, connectivity via dispersal processes plays a fundamental role in the resilience of populations to anthropogenic stressors: appraising connectivity is essential for sound management and conservation initiatives, such as the design of Marine Protected Areas (MPAs) and effective fishery management. In this thesis, we build a multidisciplinary analytical framework to characterise spatial patterns of demographic connectivity and to pinpoint spawning areas for any species with a pelagic phase by combining Lagrangian modelling, network theory, otolith analyses and biogeographical information. We show that connectivity patterns are well-explained by the spatio-temporal variability of ocean currents, and we quantify larval export from MPAs to surrounding unprotected areas. We then formulate and model the probability of genetic connections arising from successive dispersal events, depicting gene flow between populations over multiple generations in a cumulative manner. We define filial connectivity, which unveils explicit parents-to-offspring links and, for the first time, coalescent connectivity, which assesses genetic cohesiveness among populations that share a common ancestor. Our results suggest that the seascape is more open than previously thought since its physical barriers supposedly leading to genetic structuring appear indeed permeable to coalescent connectivity. Filial and coalescent connectivity models allow predicting gene flow over the most extensive meta-analysis of population genetic studies in the Mediterranean Sea, encompassing 58 phylogenetically divergent sedentary species such as corals, endangered territorial fishes, and endemic seagrasses. We show that our novel coalescent dispersal model outperforms all previous approaches when simulating gene flow and explains almost 50 % of observed genetic differentiation at the meta-analysis scale. Our results suggest that the temporal (i.e. the number of generations predicting best observed gene flow) and spatial (i.e. extend of observed genetic patterns) scales implied in genetic methods are tightly linked, hence shedding lights on the typical eco-evolutionary scales of genetic connectivity. Finally, we use species’ distribution modelling outputs to test the relative importance of habitat heterogeneity in multi-generation dispersal modelling and investigate its impacts on gene flow predictions. Beyond developing new methodological tools to improve our knowledge about demographic and genetic connectivity, this thesis identifies novel research directions that should contribute to better assess the respective influences of gene flow and the other evolutionary forces on biodiversity. For conservation biologists, the results developed in this thesis might help improving the reliability of management plans.