Soutenance de thèse de Clémentine BODIN

La communication vocale est une faculté que nous partageons avec un grand nombre d’espèces animales. Il est possible d’extraire, à partir de la voix, une richesse d’informations essentielles à toute vie sociale telles que l’identité, le sexe ou l’état émotionnel de nos congénères. Cette communication non verbale, qui s’intègre dans le langage chez l’homme, se retrouve dans le comportement des autres primates. La question est de savoir si ces points communs se reflètent aussi dans des similarités du traitement cérébral de ces informations. Plusieurs points restent à éclaircir concernant la localisation des aires temporales de la voix (TVA) chez l’homme et leurs potentiels homologues chez le singe. D’une part, car il existe une forte variabilité individuelle chez l’homme concernant l’activation fonctionnelle de ces régions ainsi que l’anatomie corticale sous-jacente. D’autre part, car la littérature chez le singe est insuffisante et parfois contradictoire, faisant recours à des protocoles distincts de ceux employés chez l’homme. Cette thèse vise à explorer les substrats anatomiques et fonctionnels de la perception de la voix chez le primate en adoptant une approche comparative. Elle s’est structurée autour de deux axes de recherche principaux: I. L’investigation anatomo-fonctionnelle des TVA en relation avec l'anatomie de la région temporale supérieure chez l’homme. II. La comparaison des TVA chez l'homme et le singe par l’imagerie fonctionnelle. Dans la première partie, nous avons montré qu’il existait une relation entre la localisation des TVA le long du sillon temporal supérieur (STS) et les variations de profondeur de ce sillon. Plus précisément, le pic fonctionnel des TVA se trouvait dans la région la plus profonde et asymétrique du STS dans chaque hémisphère. En revanche, cette relation anatomo-fonctionnelle était moins systématique au niveau individuel du fait de la forte variabilité anatomique de cette région. En particulier, la localisation et le niveau de profondeur des gyri transversaux enfouis du STS, ou « plis de passage » (PP) varient fortement d’un individu à l’autre. Nous avons proposé une nouvelle caractérisation de ces PP basée sur des critères morphologiques sur la surface corticale. L’investigation de la connectivité structurale sous-jacente a révélé qu’ils constituaient des lieux de passage privilégiés de la matière blanche connectant les deux bords du sillon. Des travaux ultérieurs permettront de relier ces amers anatomiques avec la localisation des TVA chez l’homme mais aussi chez d’autres espèces vocales. Le second axe de recherche a consisté en une étude comparée des aires de la voix chez l’homme et le macaque rhésus en imagerie fonctionnelle. Nous avons ainsi scanné 5 humains et 3 macaques dans des conditions expérimentales les plus similaires possibles. Des TVA (régions plus sensibles à la voix humaine chez l’homme et aux vocalisations de macaques chez le singe par rapport à des vocalisations d’autres espèces ou des sons non-vocaux) ont été retrouvées dans le lobe temporal des deux espèces, répliquant des résultats précédents (Petkov et al, 2008) et démontrant pour la première fois la présence de TVA dans le STS postérieur du macaque, comme chez l’homme. Ensemble, les TVA pourraient constituer un système fonctionnel commun à travers les primates et, potentiellement, une des bases cérébrales fondatrices du langage humain. Les travaux de cette thèse ont ainsi permis une description plus fine du cortex vocal chez le primate. D’une part, via la caractérisation de l’anatomie et de la connectivité structurale dans cette région. D’autre part, via la comparaison fonctionnelle des aires de la voix chez l’homme et le singe. Les résultats suggèrent l’existence d’un réseau cortical complexe dédié au traitement des vocalisations de notre espèce, relativement conservé à travers les primates et présentant une forte variabilité individuelle inhérente à ces fonctions sociales de haut niveau.

Vocal communication is an ability that we share with a wide range of animal species. It is possible to extract, from a voice, a wealth of information essential to the social life such as the identity, gender or emotional state of our congeners. This non-verbal communication, which is integrated into human language, can also be found in the behavior of other primates. The question is whether these similarities are reflected in similar cerebral processes of this information. The literature suggests that the areas dedicated to voice perception are located in the temporal lobes in humans and macaques. However, several points remain to be clarified regarding the location of voice areas in humans and their potential homologues in monkeys. On the one hand, there is an important individual variability in humans regarding the functional location of these regions and the underlying cortical anatomy. On the other hand, the literature in monkeys is insufficient and sometimes contradictory, using experimental paradigms distinct from those used in humans. This thesis aims to explore the anatomical and functional substrates of voice perception in primates by adopting a comparative approach. It was structured around two main research axes: I. The anatomical-functional investigation of voice areas in relation to the anatomy of the superior temporal region in humans. II. The comparative study of voice areas in humans and monkeys through functional imaging. In a first part, we highlighted a relationship between the location of the temporal voice areas (TVA) along the superior temporal sulcus (STS) and depth variations of this sulcus. More precisely, the functional activity in the TVA was maximal in the deepest region of the STS in each hemisphere. However, this anatomo-functional relationship was less systematic at the individual level due to the high anatomical variability of this region. In particular, the location and depth level of the buried transverse gyri of the STS, called "plis de passage" (PP), vary strongly across individuals. We proposed a new characterization of these PP based on morphological criteria on the cortical surface. Investigation of the underlying structural connectivity revealed that they constituted preferential white matter crossing places connecting the two banks of the sulcus. Subsequent work will allow linking these anatomical landmarks with the location of TVA in humans but also in other vocal species. The second research axis consisted of a comparative study of the voice areas in humans and rhesus macaques (macaca mulatta) in fMRI (Functional Magnetic Resonance Imaging). We scanned five humans and three macaques under as similar experimental conditions as possible. TVA (brain areas more sensitive to human voice in humans and to monkey vocalizations in monkeys compared to vocalizations of other species or non-vocal sounds) were found in the temporal lobe of both species. More precisely, we replicated the previous finding of TVA in the anterior temporal lobe in monkeys (Petkov et al, 2008) and for the first time demonstrated the presence of TVA in the posterior STS of monkeys, as in humans. Together, these TVA could constitute a common functional system across primates and, potentially, one of the cerebral precursors of human language. This thesis provided a better description of the vocal cortex in primates. On the one hand, through the individual characterization of cortical anatomy and structural connectivity in this region. On the other hand, through the functional comparison of the voice areas between humans and monkeys. Together, the results suggest the existence of a complex cortical network dedicated to the processing of conspecific vocalizations, relatively conserved across primates and exhibiting a high individual variability inherent in its high-level social functions.