Soutenance de thèse de Hayat HAGE

Les champignons dégradeurs du bois jouent un rôle majeur dans la libération du carbone séquestré dans la matière organique des écosystèmes forestiers. Ils ont évolué depuis plus de 290 millions d'années pour s’adapter aux ressources disponibles dans leur niche écologique et à des conditions environnementales difficiles. En particulier, ils ont acquis la capacité de dégrader les polymères récalcitrants des parois végétales pour en extraire des nutriments carbonés. Malgré de nombreuses découvertes sur les mécanismes enzymatiques impliqués dans la dégradation du bois, notre vision sur l’adaptation évolutive de ces champignons et leur diversité génomique reste incomplète. Ainsi, l'objectif général de ma thèse était d'explorer leur diversité fonctionnelle et génomique à différents niveaux taxonomiques, couvrant d'abord un seul genre, Pycnoporus spp., puis un ordre taxonomique, les Polyporales. L'analyse comparative des génomes, transcriptomes et sécrétomes des quatre espèces de Pycnoporus décrites à ce jour a montré une structure du génome et des répertoires de gènes très conservés et nous a permis d’identifier un jeu commun d'enzymes mobilisées en réponse à divers substrats lignocellulosiques. L'analyse génomique comparative et phylogénomique a ensuite été étendue à 50 espèces de Polyporales, dont 24 génomes nouvellement séquencés. Nous avons identifié des expansions de familles de gènes révélant différentes trajectoires d'adaptation à la décomposition du bois chez les Polyporales, ainsi que des enzymes encore peu étudiées ayant un rôle potentiel dans la décomposition du bois. Finalement, j'ai développé un outil bioinformatique pour l’identification, dans l’ensemble du règne fongique, des enzymes impliquées dans la cyclisation des sesquiterpènes, métabolites secondaires impliqués dans la communication chimique entre micro-organismes dans leur habitat naturel. Grâce à cet outil, j’ai analysé 1420 génomes fongiques et identifié 11085 gènes candidats codant pour des sesquiterpène synthases (STS), dont 55% n'auraient pas été détectés par les outils actuellement disponibles. Nous avons exploré la distribution taxonomique des enzymes STS identifiées et prédit leurs mécanismes de cyclisation. Des essais biochimiques seront maintenant nécessaires pour évaluer la précision des prédictions fonctionnelles. Nos découvertes sur la génomique des champignons dégradeurs du bois contribueront à mieux comprendre leur rôle écologique dans les environnements naturels. En outre, les systèmes enzymatiques fongiques que nous avons identifiés pourraient être testés comme biocatalyseurs pour la production de molécules à valeur ajoutée à partir de matières végétales récalcitrantes comme sources de carbone renouvelable.

Wood-decay fungi play a crucial role in carbon release from dead organic matter in forest ecosystems. They have evolved for over 290 million years to become most efficient in utilizing the available resources of their ecological niches and to survive in harsh environmental conditions. The survival strategy of wood decay fungi largely relies on their ability to degrade recalcitrant plant cell wall polymers which they use as a carbon source. Despite many discoveries on the enzymatic mechanisms involved in wood decomposition, our vision on the evolutionary adaptation to wood decay and genome diversity remains incomplete. The general objective of my thesis was to explore the functional and genomic diversity among wood decayers at different taxonomical levels, covering first a single genus, Pycnoporus, then a taxonomic order, Polyporales. The comparative genomics, transcriptomics and secretomics analysis of the four Pycnoporus species described to date showed limited diversity in their genome structure and repertoires of protein coding genes. This allowed us to identify a core set of enzymes mobilized by the fungi in response to diverse lignocellulosic substrates. We further extended the comparative genomic and phylogenomic analysis to 50 species (including 24 newly sequenced genomes) that cover the order Polyporales. Interestingly, our analysis highlighted gene family expansions that supported different trajectories for adaption to wood decay in Polyporales, and detected a set of conserved, yet overlooked, proteins as new candidate players in wood decomposition. In addition, I built a bioinformatic tool to screen the whole fungal kingdom for sesquiterpene synthases (STS), which are important enzymes involved in the synthesis of secondary metabolite used by the fungi to compete with other microorganisms of their natural habitat. Using this tool, I analyzed 1,420 fungal genomes and identified 11,085 candidate STS, out of which 55% would have been missed by the currently available tools. I explored the taxonomic distribution of the identified STS and predicted their mechanisms of cyclisation, but biochemical assays are now necessary to assess the accuracy of the functional predictions. Overall, our findings on the genomic features of wood decay fungi will contribute to better understanding the ecological roles of these fungi in natural environments. Furthermore, the fungal enzymatic systems we identified could be tested as biocatalysts for the production of value-added molecules using recalcitrant plant materials as a renewable carbon source.