Soutenance de thèse de PUNJABI Khushboo
Titre de thèse
Base neuronale de la modulation de l'adaptation motrice temporelle en fonction de la récompense :
Réseaux fonctionnels à grande et laminaire échelles
Neural basis of reward-dependent modulation of temporal motor adaptation: Large-scale functional and laminar networks
Résumé de la thèse
L'adaptation motrice temporelle consiste à ajuster la synchronisation des mouvements en réponse aux retards de rétroaction sensorielle (erreur de prédiction sensorielle). Ce mécanisme est essentiel pour naviguer dans des environnements dynamiques. En outre, la notification de succès avec récompense est cruciale pour motiver l'exploration de stratégies motrices et optimiser les performances pour compenser et corriger les retards de rétroaction sensorielle. Les différentes composantes du processus d'adaptation comme le traitement des informations spatiales, la gestion des erreurs, la récompense et le retour sensoriel, font appel à diverses régions du cerveau pour traiter l'ensemble de ces informations et remettre à jour la commande motrice. Cependant, les mécanismes neuronaux qui régissent l'interaction entre ces composantes au cours de l'adaptation temporelle, notamment dans les réseaux cérébraux à grande échelle et dans les microcircuits corticaux, restent incompris. Nous avons conçu une tâche d'interception en IRMf à 3T et 7T dans laquelle des participants sains se sont adaptés à des délais de rétroaction visuelle avec récompenses variables en fonction des performances (succès récompensé, succès non récompensé, échec). L'adaptation comportementale a été quantifiée et les données d'imagerie ont permis d'étudier les différents profils d'activation et de connectivité fonctionnelle modulés par la tâche. Une étude préliminaire des profils d'activation laminaires de l'aire motrice primaire a également été réalisée par technique VASO à 7T pour explorer l'intégration de la rétroaction de la récompense au sein des différentes couches du cortex moteur primaire (M1).
Sur le plan comportemental, l'adaptation se produit principalement par le biais d'ajustements de la synchronisation du mouvement et de la notification du succès, indépendamment de la récompense, entraînant une réduction des erreurs entre les essais. Les données d'IRMf ont révélé que l'adaptation temporelle aux retards du retour visuel impliquait les régions de planification visuomotrice et du contrôle des erreurs. La récompense modulait distinctement l'adaptation, en recrutant les réseaux visuo-spatiaux, tandis que la réussite sans récompense recrutait des réseaux codant pour l'encodage des valeurs cognitives. Le transfert du retour d'information essai-par-essai à partir des essais réussis impliquait une activité intégrée au sein du réseau fronto-pariétal (FPN), tandis que le traitement des erreurs après échec était davantage confiné au réseau cingulo-operculaire (CON). En revanche, lorsque le retour d'information de l'essai précédent était un échec, les informations relatives à l'erreur étaient traitées par le réseau CON, mais n'étaient pas traitées par le réseau FPN impliqué par dans les comportements moteurs orientés vers le but. Certains nœuds clés des réseaux FPN, CON, et de récompense jouaient le role de médiateurs de l'intégration du retour d'information sensorielle. Ces résultats sont en accord avec l'existence d'un réseau intégré où le FPN et le CON interagissent dynamiquement pendant l'adaptation motrice temporelle, en s'intégrant aux circuits visuels et de récompense. La notification de réussite et des voies de traitement distinctes pour les résultats récompensés et non récompensés apparaît cruciale. L'IRMf laminaire a montré une activation du feedback (double bande) M1 pour le succès et l'échec, avec un engagement plus fort de la couche superficielle pour le succès.
En conclusion, ces travaux permettent de mieux comprendre comment les signaux de récompense et d'erreur sont intégrés dans les réseaux cérébraux à différentes échelles pour guider le comportement moteur adaptatif.
Thesis resume
Temporal motor adaptation involves adjusting movement timing in response to sensory feedback delays (sensory prediction error) and is essential for navigating dynamic environments. Additionally, reward feedback is crucial for motivating exploration of motor strategies and optimising performance to cope with the feedback delays. Individual components of the adaptation process, such as spatial and error information, reward, and sensory feedback, engage various brain regions to integrate feedback and update the motor command. However, the precise neural mechanisms governing the interaction between these components during temporal adaptation, particularly across large-scale brain networks and within cortical microcircuits, remain incompletely understood.
Experimentally, this thesis employed an fMRI-compatible interception task where healthy participants adapted to visual feedback delays under varying performance-contingent reward conditions (rewarded success, non-rewarded success, miss). Behavioural adaptation was quantified, and neural correlates were investigated using whole-brain fMRI at 3T and 7T. Imaging data were analyzed through activation mapping and task-mediated functional connectivity. Preliminary high-resolution laminar fMRI at 7T using VASO further explored reward feedback integration within the primary motor cortex (M1).
Behaviorally, adaptation occurred primarily through movement timing adjustments, and success feedback, irrespective of the reward outcome, drove inter-trial error reduction. Whole-brain analyses revealed that temporal adaptation to visual feedback delays engages visuomotor planning and error-monitoring regions. Reward distinctly modulated adaptation, recruiting visuospatial networks, while non-rewarded success recruited networks encoding cognitive value-encoding. Trial-by-trial feedback transfer from successful trials involved integrated activity within the Fronto-Parietal Network (FPN), while error processing after misses was more confined to the Cingulo-Opercular Network (CON). Whereas, when the feedback from the preceding trial is that of failure, error information is processed by the CON network, but it is prevented from entering the goal-directed behaviour circuits. Network topology analysis identified key FPN/CON/reward hubs mediating feedback integration. These findings support an integrated network perspective where FPN and CON dynamically interact during reward-modulated temporal motor adaptation, integrating with visual and reward circuits to orchestrate temporal adaptation. They highlight the crucial role of success feedback and distinct processing pathways for rewarded versus non-rewarded outcomes. Preliminary laminar fMRI results suggested feedback activation (double-band) M1 for both success and failure, with stronger superficial layer engagement for success.
Overall, this work advances the understanding of how reward and error signals are integrated in brain networks at different scales to guide adaptive motor behaviour.