Soutenance de thèse de Claudio RUNFOLA

Dans l’immense mer des degrés de liberté caractérisant l’activité neuronale, com- prendre comment la structure et l’organisation du cerveau orchestrent l’émergence de la fonction cérébrale pose un défi significatif. Cette thèse examine et propose des mécanismes expliquant comment les dynamiques neuronales de haute dimension se traduisent en motifs comportementaux plus simples, explorant des méthodes novatrices pour les extraire. Ici, la fonction est conceptualisée comme des motifs cohésifs d’activité neuronale définissant des espaces représentationnels ou variétés et les trajectoires sur ces espace sous-tendent l’émergence du comportement. Cette perspective motive l’utilisation de la théorie des systèmes dynamiques et de l’analyse de variétés comme outils essentiels pour étudier les phénomènes comportementaux. Dans une première tentative, nous démontrons comment la théorie des systèmes dy- namiques, en particulier les théories de la variété centrale et des bifurcations, permet la prédiction et l’extraction de caractéristiques spatio-temporelles de basse dimension près des transitions critiques entre les états cérébraux. Notamment, la méthodologie des Dynamical Network Biomarkers (DNB) est appliquée aux enregistrements SEEG ictaux en épilepsie, après validation par des simulations, pour dévoiler le début des crises et les zones épileptogènes, mettant en évidence son application clinique pro- metteuse. En outre, nous proposons une perspective théorique basée sur la théorie de la moyenne et la séparation des échelles de temps. Ce cadre suggère que des ar- chitectures de basse dimension stables peuvent émerger dans des conditions plus normales, en l’absence de transitions critiques. Dans le contexte des Structured Flows on Manifolds (SFMs), l’étude illustre comment les dynamiques cérébrales de haute dimension peuvent s’effondrer sur des variétés de plus basse dimension qui repré- sentent efficacement les états comportementaux, grâce à une analyse synthétique sur des modèles de réseau cérébral. Nos résultats révèlent la convergence des oscillations neuronales rapides à travers des échelles de temps variables, et démontrent comment les modes neuronaux représentant le comportement peuvent se répartir à travers les réseaux. Enfin, nous présentons une approche novatrice, basée sur l’analyse de variétés, appliquée dans une étude comparative de la complexité à travers différentes tâches cognitives. Cette méthode permet la comparaison des trajectoires du système à l’intérieur des variétés neuronaux, quantifiant la complexité des dynamiques céré- brales et fournissant une analyse nuancée des exigences cognitives entre des tâches telles que l’écoute de discours et de musique et l’état de repos. D’autres explorations des caractéristiques de basse dimension issues d’autres cadres, tels que la criticité et les avalanches neuronales, sont présentées, fournissant une perspective plus large sur le thème de l’émergence dans les dynamiques cérébrales.

In the vast sea of degrees of freedom characterizing neural activity, understanding how brain structure and organization orchestrate the emergence of function poses a significant challenge. This dissertation examines and proposes mechanisms explain- ing how high-dimensional neural dynamics translate into simpler, low-dimensional behavioral patterns, exploring novel methods to extract brain dynamical architectures. Here, function is conceptualized as cohesive patterns of neural population activity that define representational spaces called neural manifolds. Movements within and transi- tions between different manifolds are described by dynamical features like trajectories and attractors and cause the emergence of behavior. This perspective supports the use of dynamical systems theory, in particular self-organization frameworks, and Neural Manifold Learning (NML) techniques as essential tools for defining and analyzing behavioral phenomena. In a first attempt, we demonstrate how dynamical systems theory, especially cen- ter manifold and bifurcation theories, enable the prediction and extraction of low- dimensional spatio-temporal features near critical transitions between brain states. This allows us to identify regions leading transitions and determine onset times for shifts in brain states. Notably, the dynamical network biomarkers (DNB) methodology is applied to ictal SEEG recordings in epilepsy, after validation through simulations with the Epileptor model. This approach has the potential to unravel seizure onset and delineate epileptogenic zones, highlighting its promising clinical application. Furthermore, we propose a theoretical perspective based on averaging theory and time-scale separation. This framework suggests that stable low-dimensional archi- tectures may emerge under more normal conditions, even in the absence of critical transitions. In the context of Structured Flow on Manifolds (SFMs), the study illus- trates how high-dimensional brain dynamics can collapse onto lower-dimensional manifolds that effectively represent behavioral states. This is achieved through syn- thetic analysis on realistic large-scale brain network models. Our findings reveal the convergence of fast neuronal oscillations across varying time scales, and demonstrate how neural modes representing behavior can distribute across networks. Lastly, we present a novel approach, based on NML, applied in a comparative study of complexity across different cognitive tasks, the Manifold Density Flow (MDF). This method allows for the comparison of system trajectories within neural manifolds, quantifying the complexity of brain dynamics and providing a nuanced analysis of cognitive demands between tasks such as naturalistic speech, music listening, and resting state. Further explorations of low-dimensional features arising from other frameworks, such as criticality and neuronal avalanches, are presented, providing a broader perspective on the topic of emergence within brain dynamics.