Ecole Doctorale

Sciences de l'Environnement

Spécialité

Sciences de l'environnement: Océanographie

Etablissement

Aix-Marseille Université

Mots Clés

fixation de N2,fer,diazotrophe,micronutriments d'origine hydrothermale,séquestration carbone,biogéochimie,

Keywords

N2 fixation,iron,diazotrophs,nutrients from hydrothermal inputs,carbon sequestration,biogeochemistry,

Titre de thèse

Rôle du Fe dans le contrôle de la fixation d’azote atmosphérique dans l’océan Pacifique tropical Sud-Ouest
Role of Fe in the control of atmospheric nitrogen fixation in the Western tropical South Pacific Ocean

Date

Mardi 21 Juin 2022 à 9:00

Adresse

Institut Méditerranéen d'Océanographie de Marseille Campus de Luminy - OCEANOMED Bâtiment Méditerranée 13288 MARSEILLE amphithéâtre

Jury

Directeur de these Mme Sophie BONNET Institut Méditerranéen d'Océanographie
Rapporteur Mme Ilana BERMAN-FRANK Leon H. Charney School of Marine Sciences, University of Haifa
CoDirecteur de these Mme Cécile GUIEU Laboratoire d'Océanographie de Villefranche
Rapporteur M. Stéphane BLAIN Laboratoire d'Océanographie Microbienne (LOMIC) de Banyuls/Mer
Examinateur Mme Céline RIDAME Laboratoire d'océanographie et du climat : expérimentations et approches numériques (LOCEAN)
Examinateur M. Nicolas CASSAR Duke University
Président Mme France VAN WAMBEKE M.I.O UM110 Aix Marseille Université

Résumé de la thèse

La fixation biologique de diazote (N2) par les diazotrophes soutient la production primaire nouvelle et l’export de carbone dans ~50% de l’océan global. L'enzyme nitrogénase qui catalyse la fixation du N2 impose une forte demande en fer (Fe), dont les faibles concentrations dans l’océan limitent souvent la croissance de ces organismes. Ce travail de thèse porte sur les interactions entre les diazotrophes et le Fe dans l’océan Pacifique tropical Sud-Ouest (WTSP), zone représentant ~20% de la diazotrophie mondiale. Les objectifs de cette thèse sont : 1) d’identifier les principaux facteurs environnementaux qui structurent l’activité et la distribution biogéographique des diazotrophes dans cette région, 2) de quantifier in situ la demande en Fe des diazotrophes, et de déterminer leur contribution à l’assimilation du Fe par rapport au reste de la communauté microbienne, 3) d’évaluer la biodisponibilité du Fe complexé à des substances polymériques extracellulaires (EPS) produites par une diazotrophe (Crocosphaera) par rapport au Fe complexé à d’autres ligands et au Fe inorganique. (1) Les taux de fixation de N2 élevés mesurés lors de la mission TONGA confirment que le WTSP est un hot spot de diazotrophie, présentant les taux les plus élevés au niveau de l’arc volcanique des Tonga. L’analyse statistique de données de précédentes missions, montre que le Fe est le paramètre principal qui structure l'activité de fixation de N2 entre le gyre du Pacifique Sud (à l’est de l’arc) et le WTSP (à l’ouest de l’arc). Alors que les UCYN-A dominent la communauté diazotrophe en début d’été austral, la zone de l’arc volcanique est une niche écologique pour Trichodesmium. Des liens statistiques entre les métaux et l’abondance des diazotrophes suggèrent qu’en plus du Fe, d’autres métaux traces pourraient influencer la diazotrophie dans cette région. (2) La demande en Fe des principaux diazotrophes (Trichodesmium, Crocosphaera) et d’organismes non diazotrophes (Synechococcus, Prochlorococcus, picoeucaryotes, et bactéries hétérotrophes) a été quantifiée par une nouvelle approche ‘group-specific’ basée sur le couplage de mesures in situ d’assimilation du 55Fe et sur le tri cellulaire par cytométrie en flux. La contribution des diazotrophes à l'assimilation biologique totale du Fe est significative (~30%), bien que ces organismes soient minoritaires, mais inférieure à celle du picoplancton (53 %, fraction 0.2-2µm), dont Prochlorococcus et les bactéries hétérotrophes sont les principaux contributeurs dans cette étude. Les taux d’assimilation du Fe et les quotas qui en résultent sont plus élevés pour Trichodesmium que pour Crocosphaera, ce qui se traduit par une distribution biogéographique distincte de ces deux phylotypes dans le WTSP. Cette approche ‘group-specific’ améliore notre compréhension du rôle écophysiologique des diazotrophes et d’autres groupes fonctionnels dans l’océan. (3) Nous mettons en évidence que les EPS produits par Crocosphaera sont des ligands faibles du Fe. Par des mesures d’assimilation du Fe préalablement complexé à des ligands intermédiaires (une substance humique) et forts (un sidérophore), nous montrons que les EPS produits par Crocosphaera lui apportent du Fe hautement biodisponible, assimilé à des taux plus élevés mais proches de ceux mesurés pour le Fe inorganique et les substances humiques, et significativement plus élevés que pour le sidérophore. Crocosphaera produit de grandes quantités d'EPS par rapport à d'autres groupes fonctionnels de plancton, contribuant probablement à son succès écologique dans les eaux appauvries en Fe. Ces EPS apportent du Fe hautement biodisponible, offrant une facette supplémentaire du rôle des diazotrophes comme Crocosphaera dans les cycles biogéochimiques.

Thesis resume

Biological dinitrogen (N2) fixation by diazotrophs supports new primary production and carbon export in ~50% of the global ocean. The nitrogenase enzyme that catalyzes N2 fixation imposes a high iron (Fe) demand, whose low concentrations in the ocean often limit the growth of these organisms. This thesis work focuses on the interactions between diazotrophs and Fe in the Western tropical South Pacific ocean (WTSP), a region accounting for ~20% of global diazotrophy. The objectives of this thesis are: 1) to identify the main environmental factors that structure the activity and biogeographic distribution of diazotrophs in this region, 2) to quantify the in situ Fe demand of diazotrophs, and to determine their contribution to Fe uptake relative to the rest of the microbial community, 3) to evaluate the bioavailability of Fe complexed to extracellular polymeric substances (EPS) produced by a diazotroph (Crocosphaera) relative to Fe complexed to other ligands and to inorganic Fe. (1) The high N2 fixation rates measured during the TONGA mission confirm that the WTSP is a hot spot of diazotrophy, exhibiting the highest rates at the Tonga volcanic arc. Statistical analysis of data from previous missions, shows that Fe is the main parameter that structures the N2 fixation activity between the South Pacific gyre (east of the arc) and the WTSP (west of the arc). While UCYN-A dominate the diazotrophic community in early austral summer, the volcanic arc area is an ecological niche for Trichodesmium. Statistical relationships between metals and diazotroph abundance suggest that in addition to Fe, other trace metals may influence diazotrophy. (2) The Fe demand of major diazotrophs (Trichodesmium, Crocosphaera) and non-diazotrophic organisms (Synechococcus, Prochlorococcus, picoeukaryotes, and heterotrophic bacteria) was quantified by a new group-specific approach based on coupled in situ measurements of 55Fe uptake and cell sorting by flow cytometry. The contribution of diazotrophs to total biological Fe uptake is significant (~30%), although these organisms are not the most abundant, but lower than that of picoplankton (53%, fraction 0.2-2µm), with Prochlorococcus and heterotrophic bacteria being the main contributors in this study. Fe uptake rates and resulting quotas are higher for Trichodesmium than for Crocosphaera, leading to a singular biogeographic distribution of these two phylotypes in the WTSP. This group-specific approach improves our understanding of the ecophysiological role of diazotrophs and other functional groups in the ocean. (3) We demonstrate that EPS produced by Crocosphaera are weak ligands for Fe. By measuring the uptake of Fe previously complexed with intermediate (a humic substance) and strong (a siderophore) ligands, we show that the EPS produced by Crocosphaera provide them with highly bioavailable Fe, that is taken up at higher rates but close to those measured for inorganic Fe and humic substances, and significantly higher than for the siderophore. Crocosphaera produces large amounts of EPS compared to other plankton functional groups, probably contributing to its ecological success in Fe-depleted waters. These EPS supply highly bioavailable Fe, providing an additional facet of Crocosphaera's critical role in biogeochemical cycles.