Soutenance de thèse de Jeanne CARON

Lors des interactions avec notre environnement, nous percevons le mouvement sur la base de plusieurs sources sensorielles mises en jeu simultanément. L'intégration de ces diverses informations sensorielles par notre système nerveux central est essentielle et permet d’améliorer la fiabilité et la précision de la perception résultante. L'objectif de ce travail était d'explorer les bases neurales de ces processus d’intégration multisensorielle à différentes échelles du système nerveux. A l’échelle méso- et microscopique, nous avons réalisé des enregistrements en imagerie optique extrinsèque (VSDI) et des enregistrements extracellulaires unitaires chez le rat. A l’échelle macroscopique, nous avons utilisé l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf) chez l'Homme. L’originalité de ce travail réside en l’utilisation d’un paradigme expérimental similaire appliqué du rongeur à l’Homme. Dans les deux cas, nous avons développé des dispositifs de stimulations délivrées sur le visage, associant des scènes visuelles en mouvement et des flux d'air les plus naturels et sémantiquement cohérents. Chez le rat, la VSDI a mis en évidence une convergence des entrées visuelles et tactiles dans une zone corticale située entre les aires primaires visuelle et somatosensorielle, qui correspond au cortex pariétal associatif (APC). En ciblant cette zone, les enregistrements unitaires (1024 neurones) ont confirmé l’existence d’une population importante de neurones bimodaux (42%) sensibles aux deux stimulations, à l'interface des deux populations unisensorielles sensibles aux stimuli visuels (14%) ou tactiles (15%). Notre étude montre également que les neurones d’APC répondent de manière sélective à la direction de mouvements visuels et tactiles. L’analyse des réponses en conditions bimodales par des indices d'intégration multisensorielle classiques a révélé une myriade de comportements intégratifs. En considérant cependant l’ensemble de la population neuronale enregistrée, une approche de décodage montre que les informations sur la modalité ainsi que la congruence des stimuli sont encodées dans l’activité les neurones d’APC. Nos travaux démontrent donc qu’APC est une région d’intégration multisensorielle impliquée dans le codage du mouvement chez le rat (Caron-Guyon et al. Cereb Cx 2020). Chez l’Homme, nous avons étudié la perception visuo-tactile du mouvement grâce au développement d’un outil qui fournit des flux d'air précisément contrôlés. Une expérience psychophysique réalisée chez 24 volontaires montre que les directions des flux d'air peuvent être aussi finement discriminées que celles de flux optiques. De plus, l’ajout d’un flux d’air de direction congruente à un flux visuel permet d’accroître les performances des sujets ; inversement, une stimulation tactile incongruentes les diminue significativement. Les acquisitions IRM révèlent que le réseau qui sous-tend la perception du mouvement tactile comprend les cortex somatosensoriels primaire et secondaire, les lobules pariétaux inférieur et supérieur, l’insula et le cervelet. Quant au réseau de traitement du mouvement visuel, il comprend les cortex visuels primaires et secondaires, le complexe de mouvement hMT+ et le lobule supérieur pariétal. Enfin, l’approche multivariée des patterns d’activations nous a permis d’identifier les régions cérébrales spécifiquement impliquées dans le codage de la direction d’un mouvement tactile ou visuel. L'approche comparative du neurone au réseau cérébral a permis d'apprécier les avantages de l'utilisation d'approches analytiques qui prennent en compte à la fois les activations globales et les individualités (les neurones ou les voxels). Elle a également révélé que chez le rongeur comme chez l’Homme, certaines zones sont capables de traiter les informations de mouvement issues de plusieurs canaux sensoriels et de prendre en compte leur relative cohérence directionnelle, permettant ainsi d’expliquer le bénéfice perceptif observé de la multisensorialité.

When interacting with our environment, we perceive motion through several sensory channels simultaneously. The integration of these multiple sensory information by our central nervous system is essential and improves the reliability and precision of the resulting perception. The aim of this PhD work was to explore the multisensory integration mechanisms of motion perception at multiple levels of processing. At the meso- and microscopic scales, voltage-sensitive dye imaging (VSDI) and single-unit extracellular recordings were performed in rats; and at the macroscopic scale, we used functional magnetic resonance imaging (fMRI) in humans. The novelty of this work lies in the use of a similar experimental paradigm from rodents to humans. In both cases, we developed stimulation devices, associating visual moving scenes and air flows delivered on the face, in order to associate the most natural and semantically coherent visual and tactile stimulations. In the rat, VSDI analyses highlighted a convergence of visual and tactile inputs in a cortical zone at the interface of V1 and S1, which corresponds to the Associative Parietal Cortex (APC). Targeting this area, the electrophysiological unit recordings (N=1024 neurons) confirmed the existence of an important population of bimodal neurons (42%), responsive to both stimulation types, at the interface of two unisensory populations responsive to only visual (14%) or tactile (15%) stimuli. Our study also shows for the first time that APC neurons respond selectively to visual and tactile motion direction. The analysis of responses in bimodal conditions using classical multisensory integration indices revealed a myriad of integrative behaviors. However, when considering the neuronal population as a whole, a decoding approach clearly shows that information on stimulation modality and congruency are encoded in APC’s neuronal activity. Our research thus demonstrate that APC is a multimodal integration region involved in the coding of motion features in rats (Caron-Guyon et al. - Cerebral Cortex, 2020). In a second experimental series conducted in humans, we investigated the cerebral networks underlying the visuo-tactile motion perception owing to the development of a new MRI-compatible device that delivers precisely controlled and modular air flows. A psychophysical experience conducted in 24 volunteers shows that the airflow directions can be as finely discriminated as visual flows. Moreover, the addition of a directionally congruent air flow to a visual flow enhances subjects’ discriminative performances; conversely, an incongruent tactile stimulation leads to a decrease in their performances. The MRI acquisitions reveal that the network underlying the tactile motion perception includes the primary and secondary somatosensory cortices, the inferior and superior parietal lobules, the insula and the cerebellum. As for the visual motion processing network, it includes the primary and secondary visual cortices, the hMT+ motion complex and the superior parietal lobule. Finally, the multivariate pattern analysis allowed us to reveal the cerebral regions specifically involved in the coding of visual and tactile motion direction. The comparative approach of neuronal processing in the rat and cerebral network in humans allowed us to appreciate the benefits of using analytical approaches that consider both the global activations as well as the individualities (i.e. neurons or voxels). It also revealed, in both rodents and humans, that some areas are capable of processing motion from several sensory channels and to take into account their relative directional coherence, thus explaining the observed perceptual benefit of multisensoriality.